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科尔比认为，“猪湾事件”的惨败，看起来像是他在挪威炸毁格拉纳河桥的流产计划的放大版本。如果杜勒斯肯花时间像科尔比一样去侦察其目标，对局长大人来说，也就是与专家商议，他本可以挽救他的工作。在巡游世界的路上，在越南，科尔比对此有了深刻的观察，杜勒斯大大忽视了日益增长的越南共产党的“叛乱”。1959年，中情局将科尔比派到越南的理由是他法语流利（法语是殖民者强加给这个国家的语言），以及孩提时代在中国度过的三年，让他应付西贡站的工作绰绰有余。但事实并非如此。科尔比同成千上万的美国人一样奔赴了越南，胸怀高尚的理想，但对这一异域文化茫然无知。越南就如“二战”一样，让科尔比伤痕累累。这个他热爱的国家后来成了他的负担。
他以正确的方式开启了他的情报任务，带着家人一起游览农村，并在西贡政府中培养人脉。科尔比很快就得出结论，美国政府以常规军事战略平息共产主义“叛乱”要误入歧途。1960年，在他晋升西贡站站长的时候，他认为得到了实现想法的机会。在一个代号为“老虎行动”的计划中，他将南越的特工渗透到了共产主义的北越。他意识到真正的对抗赛是在乡下的农村阶层，于是设计了一个“战略村计划”，就是将村民集中到数千民兵保卫的飞地，周围设置铁丝网、竹桩、护城河来切断共产党领导的南越游击队。但“老虎行动”没有成功。胡志明的北方间谍轻而易举地就杀死了科尔比的大多数间谍，或把那些存活下来的人变成双料间谍来对付南越。“战略村计划”也同样失败，西贡政府管理不善，共产党叛乱分子能轻松渗透。
科尔比严重低估了南越游击队的能力，以及无意为村民们提供更好未来的西贡统治十分腐败。他跟南越总统吴庭艳和其胞弟吴廷瑈走得越来越近，而吴廷瑈是该政府13个安全机构的头目。吴庭艳是一个性情古怪的殖民时代的傀儡，不得民心。而吴廷瑈还是个诡计多端的鸦片瘾君子，对阿道夫·希特勒崇拜有加，而科尔比却对之置若罔闻。他站中的其他中情局官员对越南局势很悲观，对吴庭艳更是批判有加。科尔比勉强允许他们把电报发回总部，但在他的月度报告中，他总是交付一个积极的“故事”。此刻考虑到他是最有前途的中情局官员之一，1962年夏，他被调回华盛顿，就任中情局远东部副主任。科尔比离开越南时，对未来非常乐观，对自己的成就也引以为豪。16个月之后，他受到严重打压。肯尼迪政府对一位南越将军的政变开了绿灯，吴庭艳和吴廷瑈被暗杀身亡。科尔比的信念是，这兄弟俩是唯一能够从不可撼动的共产党手中挽救这个国家的人。科尔比后来坚持认为，吴庭艳的倒台是“越南战争中最糟糕的错误”。他请求芭芭拉在弥撒中为兄弟俩祈祷。
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1966年，理查德·赫尔姆斯接管了中情局，该机构现有大约二万名员工和十亿美元的预算，他在中情局电报往来中使用的笔名是弗莱切·M. “骑士”。“猪湾事件”灾难后，比塞尔被解雇，赫尔姆斯取代他作了计划处副处长，负责“猫鼬行动”——肯尼迪兄弟所鼓动的“丑陋”计划，该计划试图通过政变和起义来消除卡斯特罗，但以失败告终。当林登·贝恩斯·约翰逊就任总统后，1965年任命得克萨斯州的政治亲信海军上将威廉·雷伯尔尼（William Raborn）为中情局局长，同时任命赫尔姆斯作其副手，来弥补这位海军上将对情报事务和对外事务的无知。科尔比期望能接替赫尔姆斯做三把手，作为秘密机构的处长。科尔比现在领导的远东部，有中情局四分之一的秘密特工在越南、老挝、泰国、印度尼西亚、菲律宾、新加坡、日本、韩国、中国大陆和台湾地区执行任务。赫尔姆斯对他说：现在还不是时候，“会有你表现的时候”。赫尔姆斯与科尔比的关系已经日趋复杂，他们住的地方相隔不远，共同坚守战略情报局的传统，从不轻易流露自己的情感。两个人彼此尊重，对待对方彬彬有礼，但他们的私人关系从来都不亲近。赫尔姆斯最终还是推举科尔比，使其得以升迁，但不是出于私情，而是他的确很有才干。一直以来，赫尔姆斯都是以情报为导向的思想家和规划师，而科尔比是以准军事化为导向的行动者。
有一点赫尔姆斯跟杜勒斯很像，在战后也很少跟亲朋好友提及多诺万。但大家都可以看到，那位长者与战略情报局的经历，对赫尔姆斯此时运营中情局有相当大的影响。一位中情局历史学家说，他不像杜勒斯把脚翘在桌子上，喜欢与间谍在一起闲扯。高级助手们“要想了解他，就得努力工作”。他总是今日事今日毕，对任务要求也很苛刻。他通常在下午7点下班之前，案头工作全部处理完毕，他希望别人也能同样高效。与杜勒斯不同，赫尔姆斯为人低调，但在私下里也同多诺万一样迎合记者，并善于讨好国会议员。然而，他对安全细节很反感，看到卫兵徘徊在他左右会让他很不耐烦，因为一个好的情报员应该不显山露水。
赫尔姆斯继任局长时，没有杜勒斯当年重塑中情局的宏愿。约翰逊曾经告诉他，让他在机构中“洗牌整顿”，但是赫尔姆斯却不知从何下手。他认为这个组织现在这样运转得相当顺利。他那“袖手旁观”的方式最终惹得下属牢骚满腹，他们认为前战略情报局的“老伙计俱乐部”的确需要整顿一番。
虽然他自称要与间谍“老伙计”们保持距离，免得让人以为他做局长后，会有所偏向，但赫尔姆斯的确有点厚此薄彼。原战略情报局官员的子女加入了中情局，他把他们从会议中拉出来，在他的17楼或办公室给他们举行特别的欢迎仪式。他对在海外惹事的老兵总是心怀不忍，舍不得辞退他们，想方设法在总部给他们找份差事。他允许多诺万在战略情报局最喜爱的人——安格尔顿作为中情局高级反间谍官员疯狂行事，扰乱合法的情报工作，仅因为安格尔顿担心他们之中可能藏有苏联奸细。
赫尔姆斯的强项，如在战后的柏林一样，是管理而非创新。为了避免中情局成为新闻的头版头条，他命令在海外进行秘密行动的部门负责人要确保安全，并停止那些可能暴露的危险行动。在杜勒斯领导下可以自由冒险的站长们，现在被告知要谨慎行事。赫尔姆斯的确增加了海外间谍数量，为免受美国大使馆的管控，让其冒充商人而不是外交官加以深层掩护。他的手下培训了70多万名外国军队和警察官员来对抗共产主义。但是除此之外，如果赫尔姆斯真的有什么首要任务的话，那就是在他的监护之下，没有任何意外发生。
但是，1968年初，林登·贝恩斯·约翰逊给他的“惊喜”让他对科尔比极为不满。在国家安全小组星期二的白宫午餐中，约翰逊冷不防地告诉赫尔姆斯，他想让科尔比脱离中情局，作为“民事行动与革命发展支持计划”的二把手，在南越的农村百姓中赢得“另一场战争”。前中情局分析师和约翰逊白宫的悍将，“喷气发动机鲍勃”罗伯特·科默，是“民事行动与革命发展支持计划”的负责人，该组织在他的管理下，制订了全美国反暴动和动乱的平息计划。赫尔姆斯怀疑科尔比在他背后对任命做了手脚，因为科尔比渴望重返越南，认为“民事行动与革命发展支持计划”会将美国拉入农村战略的正确轨道。
虽然有这样或那样的磕磕绊绊，但在约翰逊总统任职的最后一年，赫尔姆斯达到了其事业的巅峰。尽管那年苏联出兵捷克斯洛伐克让中情局措手不及。但1967年，机构的分析师预测以色列不出两个星期就会赢得对阿拉伯人的战争。“以阿冲突”只持续了六天，这为赫尔姆斯在约翰逊的内部圈子赢得了一席之地。
但赫尔姆斯的个人生活却纷争不断。1967年春，他决定结束与茱莉亚的婚姻。她是个机智但有些刻薄的女人，她的亲戚觉得她过于霸道，他的中情局同事注意到多年来，她对聚会越来越疏远。茱莉亚有权不满意，因为赫尔姆斯在间谍事业中花去了大量时间，而无暇陪伴她。由于赫尔姆斯工作的秘密性，他生活中很大一部分如大墙一样横亘在夫妻之间，令她十分痛苦。他承认他们的疏远“可能”是他的错。
在4月某个星期二午餐后，他溜进了总统办公室，问约翰逊，他的离婚计划是否会给总统造成“任何政治麻烦”，约翰逊说：“对我没有任何问题。”然后让他的间谍头目告退，好享受他的午觉。一年前，在黎巴嫩大使馆吃饭的时候，赫尔姆斯身边坐的是辛西娅·麦凯尔维，一个红头发的英国农家姑娘，在“二战”时期曾作为一名“英国皇家海军妇女服务队”成员为船只到港口做向导。现在嫁给了一名有名望的苏格兰外科医生，但他却不爱惜她。
这位间谍头目和这位英国社交名媛一见如故，在整个宴会中聊个不停。两人之后又在乔治敦圈的晚宴中多次相遇。赫尔姆斯似乎对辛西娅所说的每句话都饶有兴致。在餐桌上，能找到一位对他秘密工作之外话题感兴趣的人，令他感觉很放松。辛西娅40岁出头，经过精心打扮的脸蛋很漂亮。不久他们相爱了。离婚后，迪克（赫尔姆斯小名）与辛西娅于1968年12月结婚。他们在切维蔡斯北边的艾琳街找到了一套公寓。没几个月，外国政府间谍没费周折就找到了这对新婚夫妇的地址，并在同一栋大楼租了公寓。
理查德·尼克松总统依然留任赫尔姆斯为自己的中情局局长，尽管这位共和党总统几乎不加掩饰地对该机构及其间谍头目流露蔑视。尼克松自1960年起就对中情局怀恨在心，当时他怀疑，中情局的杜勒斯和自由派偷偷窃取了民主党情报，帮助了肯尼迪的竞选。赫尔姆斯发现尼克松在任副总统期间是个好学的人，但却完全缺乏魅力。他对新总统如对旧总统一样表现了绝对的忠诚，有时候甚至愚忠。在林登·贝恩斯·约翰逊的授意下，他发动了“混沌行动”来调查新兴的反战运动，以确定是否是共产党赞助或影响了运动。赫尔姆斯在尼克松上任后继续了这一计划，但他的官员没有发现共产党有任何明显的参与证据。他后来承认“混沌计划”违反了中情局的禁止刺探美国人的章程。
威廉·凯西在大发横财之后，兴趣转向了共和党的政治。1960年，他出任尼克松的义务顾问。1966年，在纽约国会竞选中，凯西未能赢得席位。1968年，当尼克松再次竞选总统时，他为尼克松筹措资金，并为竞选活动撰写简短的书籍。于是，他进入了总统当选人的“视野”。凯西迫切地期望可以赢得担任内阁职位或外交大使的奖赏，但尼克松所能提供的最好报酬就是让赫尔姆斯在中情局做他的下手。凯西喜欢赫尔姆斯，但认为他是个情报官僚。凯西认为，在战略情报局曾是自己下属的人手下工作有失体面，他闷闷不乐地回到纽约，继续做生意。
1971年，尼克松终于又给凯西提供了一份工作：证券交易委员会主席，他十分乐意接受。参议院民主党人抱怨说，一个过去曾被起诉违反证券法的风险资本家，怎么有资格监管华尔街？但凯西的行动却让持怀疑态度的人大吃一惊，他用其在欧洲间谍工作中的热情应对商业监管。两年后，尼克松又再次奖励他，升迁他为副国务卿，负责经济事务，然而结果证明，这不是什么好的奖励。1973年，亨利·基辛格出任国务卿，成了凯西的直接上司，但他似乎对国际经济没什么兴趣，将他晾在了一边。一年后，凯西摆脱了基辛格，成了美国进出口银行的总裁。在进出口银行的海外差旅中，他喜欢与来自欧洲战场的同事共进晚餐，重温旧时间谍生涯的冒险经历。
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1968年3月，科尔比加入了科默的“民事行动与革命发展支持计划”团队。因为该项目是军方与美国国际开发署联手制定的计划，科尔比不得不暂时离开中情局另领工资。他坚信“民事行动与革命发展支持计划”能在“战略村计划”跌倒的地方爬起来，他投身其中，负责监督向南越村民分发50万件武器的工作。但是旧戏重演：各省及西贡政府腐败猖獗。吴庭艳倒台后，一支军队的将领阮文绍继任南越总统。科尔比所能做的就是把渎职的案例交给阮文绍，但他既不关注也不阻止。在到达西贡八个月后，科尔比接替了科默成了“民事行动与革命发展支持计划”的负责人，并被赋予大使头衔。年仅48岁的他，在越南成了“另一场战争”的将军，有一架直升机和专用飞机任其调遣。
在他担任最高职位时，科尔比能随口说出一连串统计数据来证明“民事行动与革命发展支持计划”的成功，而且把这个消息透露给了西贡的美国记者。该计划确实已经在南越农村中初现成效，但国务院官员和兰利的中情局分析师认为这微不足道。赫尔姆斯开始留意越战，虽然并非全局，但他倾向于悲观主义者。后来，在他的回忆录中，他把越南描述为“整整十年的噩梦”。作为中情局局长，他邀请威廉姆斯学院的大学生到他的办公室来讨论越战。他在反对美国介入的争论中大获全胜，但那只是因为他有大量的分析数据可支持他的论点，并非他是一个**澎湃的辩论者。他的儿子丹尼斯、他的侄子盖茨·霍恩，时不时打电话跟他讲述大学校园里愈演愈烈的躁动。赫尔姆斯对这些汇报很感兴趣，但对盖茨说，跟总统讲这些无用，尼克松对他的观点不感兴趣。
在科尔比离开芭芭拉到越南的三年后，两人之间的关系开始紧张。她留守华盛顿，独自一人应付缓慢形成的家庭危机。他们的大女儿凯瑟琳，生于1949年，在少女时期患有癫痫，20岁出头又得了抑郁症和神经性厌食症。由于她的病情不见好转，1971年6月，科尔比返回了华盛顿。对他来说，由于他在越南的服役，美国的首都成了一个充满敌意的城市。在公共场合人们讥讽他，早晨恐吓电话打到他家，把全家从梦中惊醒。他在国会作证时，遭到反战示威者的激烈质问。和平运动视美国政府对越南的支持为一个最讨厌的计划，而科尔比则被视为战犯。
针对南越游击队的暗杀和绑架事件，科尔比说服阮文绍以“凤凰计划”登上舞台，这是一项以一种越南神鸟命名的平叛计划，既定目标就是抓获南越游击队间谍，并利用他们提供的情报，捣毁共产党在农村建立的基层组织。科尔比回到西贡时，对此大力支持。但“凤凰计划”的主要成员是5000名中情局训练的“省侦察队”特工（其中许多人都是罪犯或南越军队的逃兵），他们把暗杀当作辅助手段。在国会作证时，科尔比最终承认，20000多名共产党领导的南越游击队员在“凤凰计划”中被击毙。他坚持说，大多数人死于合法的作战行动，但很明显在这个数字中，包括许多被“省侦察队”处决的越南共产党成员以及无辜的南越农民。中情局和“民事行动与革命发展支持计划”的官员发现，“凤凰计划”实施中，受害者的耳朵、鼻子，甚至头被砍掉。可以理解，该计划让越南共产党游击队安静了些时日，但并没有使之完全消失。正如他初次游历越南时一样，科尔比再次误解了这个国家的真正冲突。无论是吴庭艳、阮文绍还是他们之后继任的军阀总统，南越政府的不民主和腐败都无法逆转，而且无论是常规或非常规战，都无法在对北越的战争中取得胜利。
在他回到华盛顿近两年后，憔悴不堪的凯瑟琳，因身体内部器官机能停止而去世。她的精神病医生认为她本来有所好转，但那勇敢而害羞的、像她母亲一样长着满头红发的凯瑟琳，最终死于饮食失调。芭芭拉彻底崩溃了。家中的其他孩子，第一次也是最后一次看到，他们那一向内敛的父亲消沉痛哭。
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1972年11月，尼克松辞掉了理查德·赫尔姆斯。一直以来，他就对这个傲慢而低效的情报机构心怀不满，这里有不少东海岸精英，但为他提供的报告不是无用就是有失偏颇。尼克松想要“中情局来一个真正的改组”，而他对赫尔姆斯早已丧失信心，认为他无法担当此任。赫尔姆斯认为，他之所以被解雇，是因为他拒绝让中情局代人受过，因为就在六个月前，有人非法闯入了水门综合大厦的民主党总部。
他的第一直觉总是按总统的命令行事，赫尔姆斯在某种程度上一直是很配合的。他的中情局官员提供了一名入室行窃者——曾在中情局任职的E. 霍华德·亨特，他曾闯入贝弗利山庄丹尼尔·艾尔斯伯格的心理医生办公室。分析师已经准备好了艾尔斯伯格的心理档案，此人曾对新闻媒体泄露了五角大楼关于越南的文件。迫于白宫的压力，赫尔姆斯让他的副手去平息联邦调查局对水门事件的调查，借口是他们破坏了中情局的行动。当尼克松的幕僚希望，让他用中情局基金来支付窃贼封口费时，赫尔姆斯开始举棋不定。总统任命赫尔姆斯为驻伊朗大使，以示安慰。但在这个插曲中，他的狭隘心理展现得淋漓尽致，迫使赫尔姆斯早日离开中情局，放弃退休金收入。
白宫通过一份无线电报通知他，他将被美国行政管理和预算局的副局长詹姆斯·施莱辛格所取代，此人曾为尼克松撰写了关于改革中情局和其他情报机构的绝密报告。在兰利最后的日子里，赫尔姆斯销毁了他偷偷录下的办公室敏感谈话的磁带，以及有关中情局药物测试项目的记录。他趾高气扬地离开了中情局，对该机构有争议的记录没有半点羞愧。当他离开时，中情局的员工挤满了大门的走廊，而且许多人黯然神伤。
在其2月7日就任伊朗大使的审议听证会上，赫尔姆斯在美国参议院外交关系委员会的宣誓上撒了谎。当委员会成员问他，中情局是否曾为萨尔瓦多·阿连德的对手提供资金，并试图推翻智利政府时，他回答说没有。事实上，自1964年以来，在白宫的授意下，美国中央情报局一直对智利选举注入大量资金，以防止阿连德当选总统。1970年，当这位“马克思主义的候选人”在首轮普选中获得胜出选票时，尼克松曾下令让秘密政治战升级，中情局曾企图（尽管没有成功）煽动军事政变，阻止阿连德在智利国会第二轮投票赢得多数选票。赫尔姆斯与辛西娅飞往德黑兰，深信自己没有犯伪证罪。他断定听证会上的大多数参议员都无权聆听真相，即使他们有安全许可。尼克松也曾对他下令，禁止与白宫特定小组和中情局以外的任何人，谈论该机构支持智利军事政变的消息。赫尔姆斯争辩道，其所作所为是为保护中情局的秘密及美国国家安全，不构成犯罪，他只是在恪守本职工作。
1973年9月11日，也就是在赫尔姆斯抵达德黑兰五个月后，依然是中情局秘密行动目标的阿连德，选择了在其总统府自杀，而不愿落入策划政变的智利将军们手中。
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施莱辛格在职场冷酷无情，但在家中却是一位充满柔情的养鸟爱好者，他在中情局上任的第一天就意图进行大洗盘。仅仅几个月，他炒掉了约1500名官员，解雇的大多都是秘密服务的人员。科尔比之前因上司的无能而气愤地离开了战略情报局，现在却鼓动施莱辛格任命他为计划处副处长（不久改名为行动处）。他的理由是作为一个内部成员，他最清楚如何肃清该机构的朽木。科尔比和中情局许多人一致同意，首先要清除那些废物。最终，施莱辛格引发了众怒，卫兵不得不看守他的肖像，以防被污损，后来肖像被挂在了总部的走廊里。中情局的老手和退休人员如赫尔姆斯，对科尔比的厌恶有过之而无不及。他们没想到曾经是队友的人，居然将他们出卖给了一个“外人”。
施莱辛格一向脾气暴虐，此次更是雷霆之怒。因为报纸报道说，中情局为“水门夜贼”提供了私闯艾尔斯伯格心理医生办公室的工具。施莱辛格原本有意解雇更多的人，科尔比极力相劝，并同意了他的另一个要求，中情局所有雇员都可以到管理部门，汇报他们在过去见证的任何可疑活动。这才有了一份长达693页的报告，后来被称为“中情局家丑”案，其中收录了几乎所有中情局的肮脏伎俩，如“混沌行动”、窃听美国新闻记者、邮件拦截、使用精神控制药物、暗杀阴谋等。奇怪的是，所列出的名目比科尔比预期的破坏性要小得多。科尔比向国会委员会监督中情局的高级成员做了内容简报并承诺这种胡作非为不会重演后，大多数人同意“家丑不可外扬”。对施莱辛格和科尔比居然允许编写这样可恶的文件，赫尔姆感到义愤填膺。他认为，这是前所未有的安全漏洞。
在“中情局家丑”案后不久，尼克松把施莱辛格调到了国防部任部长，就“水门事件”而改组其内阁。当尼克松提名他为中情局局长时，科尔比感到又惊又喜。他认为，总统根本算不上了解他。但事实上，尼克松对科尔比所知甚多。在凯瑟琳病逝的时候，他还亲笔给他写了封吊唁信。他认为国会将批准对科尔比的任命，因为他是个安全、无政治立场的无名小卒，白宫可以控制，而不会像赫尔姆斯后期那样无法掌控。
参议院以压倒多数投票批准了他的提名，虽然华盛顿影射他的海报铺天盖地，上面描绘了一个与科尔比酷似的人，在一圈叠加的“黑桃A”上，声称要“缉拿”在“凤凰计划”中的谋杀者。他家中的骚扰电话又开始响个不停，有一个人坚持不懈地打电话，但只在电话中喘着粗气，科尔比让电话公司追踪到了他的名字和电话号码。当这位喘着粗气的人再打电话时，科尔比直呼其名，那人喘了口气，挂了电话，从此再也没打来电话。科尔比猜，他一定是吓坏了，担心中情局的攻击队不会放过他。
战略情报局的经历对科尔比的影响巨大，他喜欢在马里兰州的贝塞斯达闲**，居家时总是戴着“二战”时期那个破旧的松松垮垮的迷彩帽。他的长子约翰说，这是“他一生中一个重要阶段”，对其如何管理中情局有着显著的影响。约翰补充道，虽然他的父亲很快就证明他从来不会盲从。
科尔比就任中情局局长后，总是故作普通人姿态。他开着自己的车去上班，与员工在食堂吃饭；把年轻分析师叫到办公室称赞他们的报告，然后对如何改进他们的工作给出建议；在日程中抽出时间，听取员工的投诉。他提拔了更多的妇女和非洲裔美国人出任高官。随着情报搜集技术的进步，科尔比认为，人类间谍应是“贡献者，而不是独角戏演员”。然而，他在世界各地增加了从苏联代表团中招募线人的数量，提高了其行动处产出的情报质量，并要求对分析师向“消费者”提供的报告实行更好的包装。年轻官员赞赏这种变化，许多年长的官员却表示不满，怨声载道，说科尔比固执且一意孤行。他让高级工作人员进行民意调查，将情报报告以每日分类报纸版式分发，以便高层官员可以一目了然，并找出他们的兴趣点。虽然这个想法遭到了反对，但他还是不顾阻挠推出了这一计划，这个国家情报“日报”出版物的发行量大约在60份。部队中的敌人，甚至一些盟友都认为，科尔比有点爱指手画脚，卖弄学问，冷酷无情，令人费解。曾有人言：一个“奇怪的家伙，特立独行”。