艾伦·杜勒斯发现在沙利文-克伦威尔事务所的工作油水很大，但是乏味得令人抓狂。他的兴趣仍然停留在刚刚过去的“二战”和与苏联的新战争上。他依然与之前的老间谍朋友弗兰克·威斯纳等打得火热，一起共进午餐，徜徉在长久的回忆之中。他还参加了战后联谊会，与多诺万、战略情报局的退伍老兵和法国抵抗组织的特工共忆过去的时光。7月20日，密谋刺杀希特勒一事一直萦绕在杜勒斯的脑海。每年的这一天，他都跟吉泽菲乌斯等其他幸存者举行周年纪念，而且持续体恤在那些事件中遇难者的家属。他准备著书立说，盖沃尼兹开始帮他搜集《“哗变者”和瓦尔基里行动》一书的有关资料。杜勒斯手头资料相当丰富，但他本人的文采平平，他的手稿需要大量的编辑。
尽管他一直与多诺万保持着友好关系，但战后两人开始渐行渐远。1947年，多诺万曾游说国会授权杜鲁门成立中央情报局，杜勒斯的确就此事帮了他一把。新的中央情报局（以下简称中情局）在许多方面，都体现了多诺万对战后间谍组织的设想，同时还雇用了许多战略情报局的老员工。杜勒斯一家却劳燕分飞。克洛弗继承了父母的遗产，经济独立，手头阔绰，越来越支持荣格学说，心思离丈夫越来越远。杜勒斯与艾伦·梅西也更加疏远。这个年轻人在朝鲜战争中头部受伤，大脑衰竭，而且一直没有恢复。直到此时，这位父亲才为艾伦·梅西的创伤性脑损伤感到痛心疾首，对儿子表现出了些许同情。杜勒斯最后向他的女儿琼保证，此后要做一个无微不至的父亲和外祖父，但她表示怀疑。
1947年，玛丽·班克罗夫特和让·鲁芬纳特离婚。她继续与杜勒斯保持着频繁的书信往来。她把自己写的书寄给他，也给他的写作提建议，家中有人故去时发吊唁信，在电视上看到他出现时表示祝贺。他们的情人关系早已结束。杜勒斯称玛丽是“老朋友”，她现在的确是他的朋友，而且也是克洛弗的朋友。1947年，沃利·卡斯特巴尔科抵达纽约与杜勒斯重续旧情，但也只是露水鸳鸯。胡佛的特工们怀疑杜勒斯伙同多诺万向媒体泄露了联邦调查局的负面消息，仍继续搜集其情妇的信息和他的家庭生活状况。
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威廉·凯西不减当年向德国渗透特工时的干劲，兴致勃勃地开始了发财之路。他作为风险资本家撰写避税指南，又在媒体、房地产和金融领域投资，赚取了几百万美元。他购置了位于长岛罗斯林港村的维多利亚海湾豪宅美诺尔，学会了打高尔夫球，那是联络生意的主要活动项目。他成了“战略情报局老兵俱乐部”的主席，该组织意在为他的战友们谋求战后福利。凯西偶尔也会与多诺万共进晚餐，还将美国研究院针对美国安全所做的报告送给他，两人就世界时事通过长长的信函交换彼此的看法。正如多诺万年轻时候一样，凯西在财富积累的过程中，也渴望得到美国外交政策行家的认可。最初，也就是1967年，他首次试图加入美国对外关系委员会时被拒之门外，吃了个闭门羹。
政治——强硬的反共派——对凯西至关重要。西谢尔认为这位老友对苏联太过偏执，但凯西在战略情报局找到了多诺万等盟友。他跟多诺万将军一道组织了“苏联自由之美国友好协会”，帮助东欧人逃离共产主义阵营。在凯西支持的商业企业中，他欣然见到：亨利·勒涅里（Henry Regnery）所经营的一家保守党人的出版社，打破了他所认为的自由党精英对图书行业的垄断。
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理查德·赫尔姆斯有一间相当朴素的办公室，就位于海军山Q大楼的1249室，离他之前工作的战略情报局总部不远。战略服务部已经接管了“克里姆林宫”，一组立于林肯纪念堂前的倒影池两旁、摇摇欲坠的建筑群，冬天透风漏气，夏天炎热窒息。该机构的高级官员为能说服精明强干的前海军军官坚定信仰，守在这个随时可能会被杜鲁门关闭的组织而颇感欣慰。赫尔姆斯的年薪是7070美元，而且很快就涨到了8179.5美元。33岁的他是战略服务部最年轻的处长，负责监督大约260个实地特工和总部助手，在欧洲中部和斯堪的纳维亚的广大地区，开展针对苏联的行动。他偶尔会顺道前往沙利文-克伦威尔律师事务所的办公室，向他的老上司汇报机构有关“冷战”的新闻。有时他写信给杜勒斯，验证那些自称在战争中为杜勒斯工作的德国人是否属实。同样地，杜勒斯也把曾在战略情报局内工作的人的名字告诉他，以备战略服务部所用。
茱莉亚为全家找了所房子，在华盛顿特区北部郊区马里兰州的切维蔡斯。夫妻二人现在很喜欢他们所进入的这个近乎亲密无间的间谍世界。这里的男男女女都从事秘密工作，因为禁止与未经安全检查的外人交往，他们的社交圈也仅限于彼此之间。这对夫妇对从事这项服务的其他官员们也很感兴趣。比如，布朗森·特威迪，曾在麦迪逊大道《普林斯顿人日报》做过短暂无聊的广告工作后，回到间谍队伍，现在跟赫尔姆斯一起拼车上班；德斯蒙德·菲茨杰拉德，亚洲情报专家，赫尔姆斯的网球搭档；詹姆斯·杰西·安格尔顿，曾是多诺万的罗马特工，现在是本机构中赫尔姆斯得意的间谍助手。赫尔姆斯的家变成了一个优雅绅士的聚会之地。聚会上，安格尔顿设计了一个复杂的用动作表演的字谜游戏，来测试他们的大脑，但喝过几轮鸡尾酒过后，个个晕晕乎乎的，没人能表演出T. S. 艾略特的诗句，如：“泥土中的大蒜和蓝宝石，凝结成层状的轴状树。”
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威廉·科尔比婚后九个月，芭芭拉·科尔比生下了一个男孩，起名为约翰。他是这个家庭中的长子，下面还有四个弟妹。卡尔，出生于1951年，中间名为布鲁斯，取自其父亲在法国行动的代号。科尔比是个慈父，但与孩子们的实际接触甚少，因为他总是外出执行很多秘密任务。
偶尔，他会飞到路易斯安那州与卡米耶·勒隆追忆过往。战后，勒隆选择了在美国定居。科尔比曾带家人数次去欧洲度假，还带着他们到蒙塔日，找寻“布鲁斯”特工队伞降的地方，并且在第二天，带他们到当时躲避德国人的沟渠溜达。
从哥伦比亚大学法学院毕业后，他加入了多诺万开在纽约的律师事务所。他曾一度在西装翻领上别着美国银星勋章，直到酒吧有人说了一句挑衅的话：“不错嘛，还有个军官有优良表现勋章。”从此，他再也没有佩戴过。战后，多诺万让科尔比与他雇佣的年轻律师们一起帮助企业客户，同时，在其寻求外交政策和情报上的利益时，让他兼做自己的副官。这位将军偶尔也邀请科尔比和芭芭拉，和他一起观赏哥伦比亚大学的橄榄球赛。该大学也是多诺万的母校。
但科尔比认为，让他做一名赚取金钱的企业律师太痛苦了。而且，这个律师事务所的主要合作伙伴是个保守的共和党人，而他则是一名自由派民主党人（参与杜鲁门连任竞选活动）。1949年，科尔比迁至华盛顿，重拾他对劳工法的兴趣，做了全国劳资关系委员会的律师。在他收拾办公桌离开时，多诺万对他说：“别忘了纽约的这帮老伙计。”尽管存在政治上的分歧，将军对这位前突击队员还是充满了钦佩，对他美丽的妻子也很仰慕。
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1948年，艾伦·杜勒斯作为一个忠实的共和党人，为纽约州长托马斯·杜威的竞选呐喊助威，但却与哈里·杜鲁门建立了亲密的关系。这位总统还批准了他的“功绩勋章”，甚至试探他是否有意出任大使。鉴于政治上的异端，福斯特劝艾伦不要接受任何这样的任命。
但艾伦依然对国际事务怀有渴望，与人合写了一份关于新中情局成长期所遇问题的关键报告给杜鲁门。1950年，他接受了负责管理中情局秘密行动的邀请，不久就成了美国中央情报局的二把手，局长是沃尔特·比德尔·史密斯将军，第二次世界大战期间艾森豪威尔总统手下骁勇善战的参谋长。两人之间难免有各种冲突。杜勒斯不习惯做任何人的下属，他完全按自己认为合适的方式打理该机构的间谍活动。多诺万就秘密行动发表看法；杜勒斯通常会以公函简单地回复一句“已铭记在心”。史密斯希望当他走进房间时，中情局官员都跟他之前的军事下属一样起身立正，而且他逐渐对杜勒斯神秘的天性产生怀疑，并断定这位副手“不是较差的管理者，而是对管理一窍不通”。
理查德·赫尔姆斯对职业谋划一向深思熟虑，又顺应内心的呼唤。战后继续从事间谍工作的决定是正确而明智的，他在年轻的中情局很快脱颖而出。1951年初，开始监督该机构的情报搜集行动。之后不到两年，他又再次得到提升，成为行动部部长，参与针对苏联等敌对国家的情报搜集和执行世界范围内的秘密行动。
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1950年秋，每天早晨，当“拼车”将他放在市中心时，科尔比开始步行。但他并不朝着独立大道的美国国家劳资关系委员会总部走去，而是沿着倒影池旁摇摇欲坠的营房前行。战时曾派他指挥挪威分队的杰拉尔德·米勒，如今加入了中情局。科尔比搬到了华盛顿后，就打电话给他的这位战略情报局的战友，在两人共进午餐时，米勒试探性地问他是否有意继续从事秘密工作。但科尔比对他的劳工律师工作的新鲜劲儿还没过去，于是推辞了。一年之后，他给米勒打回电话，接受邀请。美国国家劳资关系委员会的工作枯燥乏味，科尔比渴望重返“新冷战”，做一名先锋战士。在回忆录中，科尔比写道，在换工作之前，他曾与芭芭拉商量此事。但芭芭拉的回忆却并非如此。她说自己是从一个拼车人的口中得知丈夫加入了中情局。那人告诉她，一天早晨，科尔比下车后，没有进入美国国家劳资关系委员会，而是从那里走开了。当天晚上，她才向他追问此事。
科尔比成为这个大众认为群星荟萃、富有神秘色彩又充满爱国主义情怀的机构中的一员。那里的男男女女很多都来自一流的名牌大学，大都跟他一样聪明、热情，而且大多数人都主张政治自由。科尔比从不认为自己是一个情报“狂热”分子——他蔑视像赫尔姆斯那样工作和生活都是与同一帮人来往的与世隔绝的情报官——但是到他家的宾客不久就变成了中情局官员，而不是那些只知道他在某个政府部门工作的邻居。
科尔比想跟第二次世界大战时期一样，“向着炮火前进”，他想去负责朝鲜战争中的军事行动。但不久就心灰意冷，因为机构决定将他送回斯堪的纳维亚两年，去组织游击队，以备苏联入侵西欧后在敌后作战。他在斯德哥尔摩大使馆的政治专员工作只是一个幌子。虽然他对芭芭拉一直隐瞒自己的真实工作，但她作为外交官员的妻子做得无可挑剔。科尔比现在练就了一种本领，总是表现得老气横秋而且无足轻重，就连餐厅服务员也不会多看他几眼。他利用家庭假期伪装到乡下，将中情局的无线电分发给游击队。1953年，他离开此地时，还在怀疑自己所建立的留守网络是否有机会起到作用，因为苏联人袭击的可能性显然不大。
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1953年，艾森豪威尔就任总统时，他让比特尔·史密斯做副国务卿来盯紧他的新任国务卿约翰·福斯特·杜勒斯。艾伦·杜勒斯认为自己是理所当然的中情局局长的继承人，而不是得益于裙带关系。但事实上，福斯特在新当选的总统面前为弟弟美言的作用甚大。参议院对杜勒斯任中情局局长的批准，让中情局官员们齐声欢呼，《纽约时报》也将他誉为“恰当的人选”。但史密斯反对杜勒斯取代他，认为杜勒斯对秘密行动的热情会给艾森豪威尔带来麻烦。曾动用他人去说服艾克任命自己为中情局局长的多诺万，向朋友们预言，他的这位伯尔尼站站长会把现在的中情局搞砸。
杜勒斯管理中情局的手法一如既往，就跟在战略情报局伯尔尼站一样。他在海军山旧的战略情报局总部设置了办公室，把那里弄得跟绅士街23号一样，各种各样的门供人进进出出，还有数个等候室，这样可以将前来拜访的人，特别是隐藏很深的间谍，彼此隔开。
杜勒斯还是伊恩·弗莱明的詹姆斯·邦德系列小说迷，他希望中情局跟伯尔尼站一样引人注目。他将自己家中的电话和地址列在了电话簿上，并在海军山的正门挂上牌子，广而告之这是中情局总部。他还振振有词地说，城里所有出租车司机都知道这是间谍机构，何必要保密呢？
杜勒斯相信，如同他在瑞士的想法一样，情报是美国外交政策的重要一环，而且他那种建立联系人的网络深度，那种广阔的视野以及他在反对纳粹主义的战争中所表现的果敢，会在对抗共产主义的新战争中所向披靡。他依然将间谍工作视为毕生的追求，并配合在暗中与他一样的“江湖中人”一起不断实践、完善该事业，甚至为了更高尚的事业不惜歪曲伦理或钻法律的空子。他让副手对每个主要任务各司其职，以使自己好脱身去涉猎他感兴趣的秘密行动，并忽略他觉得乏味的秘密行动。如同在伯尔尼一样，他对中情局的所有细节掌握精准，甚至关注到了痴迷的程度，如果官员赴约晚了哪怕是几分钟，他也会横加指责。然而，他手下大多数特工，都对他敬仰有加。同当时在伯尔尼的线人们一样，他们都因杜勒斯身穿休闲装、嘴叼烟斗的亲切感而着迷。他对刚从战地回来的间谍总是敞开大门，让他们在向各自主管汇报之前，先向他汇报。中情局航空摄影专家亚瑟·伦达尔回忆说，杜勒斯在中情局任职期间，他一直都是“大案负责人”。
尽管在与其特工交换战争故事时，杜勒斯从不谈论多诺万，但他的行动做派在许多方面都反映了将军的风格。跟多诺万一样，杜勒斯对管理中情局的内部运作不感兴趣，但他这种绕过中层管理人员直接与特工会面，或直接给底层分析师打电话的做法让管理者很恼火。杜勒斯在培养与国会成员和新闻界人士的情感方面，同多诺万将军一样老练，他也会在外派官员到达海外站之前，记住他们和其妻子的名字，让那些官员们感觉自己是局长的老朋友。他与将军都希望通过展开秘密行动做个“玩家”，尽管他很尊重福斯特作为高级官员对美国外交政策的作用。他经常在世界各地巡游，那种做派俨然跟国务卿一样。杜勒斯、赫尔姆斯都跟多诺万一样，对“黑暗邪恶的艺术”感兴趣，比如对不知情的对象进行迷幻药测试等。曾在战争中密谋杀害希特勒的杜勒斯，并没有为在和平时期针对敌对领导人做出这样的事情而感到良心不安。在艾森豪威尔的鼓励下，杜勒斯曾命手下人去刺杀了刚果领袖帕特里斯·卢蒙巴和古巴领导人菲德尔·卡斯特罗。
杜勒斯出任中情局局长六个月后，登上了《时代》杂志的封面，并被誉为“美国新现象”。艾森豪威尔对他的间谍头目很满意，首次安排他出席国家安全委员会每周在内阁会议室进行的例会，还让他就世界发展做快速简报。杜勒斯发表了各种轶事的简明报告来抓住总统的兴趣。他把对苏联情报的渗透和隐蔽行动作为首要任务。他担心苏联的核武器工厂已经日益壮大，到了足以与美国展开全面战争的地步，而且这势必将毁灭两个国家。不仅如此，他还看到苏联执意通过其他政治或经济手段称霸世界，他希望中情局的战士们能在各个角落与苏维埃帝国和共产主义作战。他给一位战略情报局朋友写道：“整个共产主义运动太重要而且太危险，不容忽视。”他认为，美国年轻人应该从高中时就开始了解其本质。凯西成了他的一个捐赠者，同意把钱投入一个私人基金会，帮助经济拮据的间谍供养其子女接受大学教育。
赫尔姆斯每天开着一辆破旧的普利茅斯汽车去上班，兢兢业业地长时间地投入到杜勒斯针对苏联的监督行动中——结果有好有坏。在他们成功招募的间谍中，有一个苏联情报局官员彼得·谢苗诺维奇·波波夫。六年间，他一直在泄露苏联军事机密，为五角大楼节省了数亿美元的武器研究经费。安格尔顿从以色列情报局搞到了一份情报，是苏联共产党总书记尼基塔·赫鲁晓夫1956年在全国代表大会上谴责斯大林的发言稿。如同当年对待齐亚诺伯爵的日记一样，杜勒斯将此稿透露给了新闻媒体。
但是，渗透到共产主义阵营的跨国界行动大多以失败告终，杜勒斯最终停止了在那里建立抵抗力量的计划。此前，他的特工们成功地挖通了一条进入东柏林的隧道来窃听苏联的电话。事后才得知，苏联人早已经从英国军情六处的奸细那里得知了此事的始末，最终也验证了中情局从电话中搜集的各种情报并无价值。
杜勒斯就任中情局局长最初的几个月，有一天，赫尔姆斯走进了他的办公室，拿着需要他阅读和签署的发往海外站的电报。杜勒斯对内容稍加修改后签了名，示意准备起身离开的赫尔姆斯留下。那个早晨有些忙碌，但与杜勒斯在柏林共过事的赫尔姆斯并不觉得诧异，知道马上会开始即兴的头脑风暴。杜勒斯开口道：“谈谈未来。”他顿了一下，看了看对方的反应，接着说道：“咱们机构的未来。”中情局有两个使命：第一，搜集情报，预防另一个让人惊慌的珍珠港被偷袭事件发生；第二，开展秘密行动，暗中影响海外事件的进程。他认为，外国情报搜集项目进展很不错。但在他担任局长期间，中情局要将重点放在第二个使命上。另外，要进行战时他就兴趣浓厚的事情，即在美国政府不出面的情况下，通过秘密行动塑造外交事务。他还特别强调了一点，艾森豪威尔的白宫对“隐蔽行动的各个方面都有强烈的兴趣”。杜勒斯希望他的秘密部门参与，尤其是赫尔姆斯，虽然他没有直接告诉他要立即开始实施这一计划。赫尔姆斯已经成了老练的情报搜集官员，而他对隐蔽行动的价值一直持某种怀疑态度。
没过多久，赫尔姆斯就看到了杜勒斯要把中情局带入的“轨道”：中情局组织了推翻伊朗总理穆罕默德·摩萨台和危地马拉总统哈科沃·阿本斯·古斯曼的政变。白宫认为这两位领导人触动了美国的政治和商业利益。科尔比已经成为杜勒斯新战争中冉冉升起的一颗新星，在斯堪的纳维亚之后，他被委以更多重任。从1953年到1958年，他在罗马管理中情局最大的秘密政治行动，每年暗中把高达3000万美元的资金输送到意大利的民主党派手中，意图防止共产党在全国大选中获胜。威廉·科尔比和芭芭拉的公寓就安置在罗马竞技场附近，在罗马生活的五年是他们最幸福的时光，也就是意大利人常说的“美好印象”。多诺万特意去拜访了他们，并与他们共进星期日午餐。
科尔比完全清楚，中情局干扰他国的政治事务是严重违法的。但根据中情局推测，莫斯科每年要向意大利共产党输送5000万美元，他认为自己机构的干预也合乎道德常理。赫尔姆斯对案头的其他秘密行动项目进行了冷处理，对这些“高风险”的权力角逐将信将疑，而事后证明他的谨慎非常明智。中情局在伊朗力挺的亲西派穆罕默德·礼萨·巴列维居然是个暴君，最终在1979年被什叶派领导的革命赶下了台；在危地马拉，阿本斯的倒台迎来了几十年残酷的军事统治；在意大利，那些秘密输送的资金对华盛顿或莫斯科都收效甚微。在1958年意大利各党派大选中，总票数——包括百分之二十二的共产党的份额，与1953年的得票率变化甚微。
赫尔姆斯早期的抵触，对机构其他人已经是公开的秘密，在杜勒斯身边热衷于秘密行动的同事中，他更像个局外人。赫尔姆斯还在同事中以优柔寡断而著称。1958年秋天的某个中午，他与杜勒斯在办公室吃三明治，间谍头目告诉他的柏林才子，他不会被提升为计划处副处长，虽然这是一个平淡无奇的头衔，却是杜勒斯手下的头号位子，负责监督中情局海外所有秘密情报搜集和隐秘行动。杜勒斯最终选择了理查德·比塞尔，很大程度上是因为他成功地参与研制了U-2侦察机项目。比塞尔是一位才华横溢的耶鲁经济学家，同时也是秘密行动的忠实信徒，但对秘密工作的复杂性和危险性的认识却非常幼稚。赫尔姆斯一直忍辱负重。在很长时间后，最终杜勒斯向他承认，比塞尔是一个糟糕的选择，同时验证了赫尔姆斯的先见之明。
杜勒斯在“二战”期间所表现出的行政缺陷，在艾森豪威尔总统第二任期更加暴露无遗。1960年，67岁的杜勒斯已经体力渐衰，在庞大的中情局组织中，已经无法做到事无巨细。比塞尔率先用U-2高空侦察机进行了高空飞行侦察，但艾森豪威尔和心不在焉的杜勒斯，却让他在苏联上空执行了太多的飞行架次来拍摄其战略武器基地。1960年5月，苏联击落了这架飞机，捕获飞行员弗朗西斯·加里·鲍尔斯，迫使艾森豪威尔尴尬地承认了其政府最初公开否认的侦察行动。然而杜勒斯最大的错误发生在大约11个月后，约1300名古巴流亡者登陆西海岸的科奇诺斯湾，也就是众所周知的“猪猡湾”或“猪湾事件”。当比塞尔发动这场灾难的时候，杜勒斯正在波多黎各发表演说。第二天，他满面惊恐地看着卡斯特罗的国防军，在海滩上扫**那些几乎手无寸铁的入侵者。在对这次惨败追责的记者招待会上，约翰·肯尼迪总统引用了他所认同的一句古语：“胜者有一百个父亲，而失败者是个孤儿”。这位新上任的总统可能有所不知，这句话是出自杜勒斯在第二次世界大战中缴获的《齐亚诺日记》。
走廊中可以听到同事们的窃窃私语，如果赫尔姆斯担任计划处副处长的话，“猪湾事件”也许可以幸免，也许吧。中情局一位历史学家指出，本来白宫还想迫使中情局做点什么来推翻菲德尔·卡斯特罗。显而易见，赫尔姆斯绝不会发动一个像比塞尔所制造的“那种规格又那么拙劣的”秘密行动。时隔不久，总统于1961年8月解除了杜勒斯中情局局长的职务。杜勒斯在其任职的最后数月中，负责监督永久性总部大楼的建设，建造地址就在华盛顿外弗吉尼亚州兰利140英亩的农田里，这在当时也算是一个很重要的差事，因为据说肯尼迪曾对其助手说，他想把中情局撕个“稀巴烂”。